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La chiesa fu costruita nella seconda metà del XIII secolo presso il fondaco della famiglia Spadalonga, che avrebbe accolto San Francesco d'Assisi dopo il suo abbandono della casa paterna. La chiesa è probabilmente opera dell'architetto frà Bevignate da Perugia, anche se la sua attribuzione è ancora oggetto di discussione.
Il campanile, posto all'abside di sinistra, non è coevo al resto della chiesa in quanto risulta costruito solo nel XV secolo.
Il completamento della chiesa avvenne con il rosone che oggi si vede è del 1958 e proviene dalla chiesa di San francesco a Foligno.