Fu fondata tra l'VIII ed il VII secolo a.C. dagli Umbri su un colle situato sulla riva sinistra del Tevere, a circa 400 metri di altitudine e a breve distanza dal territorio abitato dagli Etruschi, col nome di Tutere, che significa "Città di confine".

 

Secondo la leggenda, inizialmente la città doveva essere costruita ai piedi del colle, sulla riva sinistra del Tevere, ma la tovaglia con cui i fondatori stavano facendo colazione fu presa da un'aquila che, volando, la lasciò cadere sulla cima del colle. Questo accadimento venne interpretato come un segno degli dei, così i fondatori decisero di spostarsi e costruire la città in cima al colle.

 

Si sviluppò soprattutto fra il V e il IV secolo a.C., ricevendo forti influenze etrusche o venendo probabilmente essa stessa annessa dagli etruschi, secondo quanto tramandatoci dallo storico Stefano di Bisanzio. Nel III secolo a.C. iniziò il processo di romanizzazione pur nel rispetto delle autonomie locali fra cui il diritto di coniare moneta propria. Ottenne la cittadinanza romana (dopo l'89 a.C.) con l'ascrizione alla tribù Clustumina, venendo successivamente ribattezzata con il nome di Colonia Julia Fida Tuder (60 a.C. circa). A partire dall'età augustea ricevette un vigoroso impulso edilizio con la costruzione di un anfiteatro, di edifici civici e ville.

 

Dopo le invasioni barbariche e la guerra gotica (535-553), Todi venne annessa, con il resto d'Italia, all'Impero bizantino. Resterà romano-orientale anche a seguito dell'invasione longobarda, entrando a far parte, con Perugia ed altri centri umbri, del cosiddetto corridoio bizantino.

 

Nel 1067 divenne comune autonomo e poi signoria (sotto gli Atti), per entrare successivamente a far parte dello Stato della Chiesa, e cominciò la sua decadenza passando da una signoria all'altra (tra cui quella dei Malatesta e di Francesco Sforza).

 

Nel XIII secolo la città conobbe una nuova espansione urbanistica, estendendosi da Terni ad est a sud, dalle gole del Forello (per un breve periodo sottomise anche Orvieto) a ovest a Deruta a nord.

 

In questo periodo Todi diede i natali a Jacopone De Benedetti (meglio conosciuto come Jacopone da Todi), poeta duecentesco che compose storiche laudi come "O Signor, per cortesia".

 

Nel 1244, visto l'aumento della popolazione oltre i trentamila abitanti (maggiore della popolazione della Roma dell'epoca) i tre borghi creati dalle classi artigianali vennero cinti da mura lunghe all'incirca 4 km, con tanto di porte e bastioni a tutt'oggi integre.

 

Angelo Cesi trasformò varie zone di Todi, allargando vie ed abbellendo alcuni palazzi.

 

Oggi Todi è pressoché identica alla Todi medievale, come risulta da una stampa di Giacomo Lauro del 1633. I confini della città originaria sono tracciati dal perimetro delle mura.

 

Durante il periodo napoleonico alcune opere d'arte vennero trasferite in Francia nell'ambito delle spoliazioni napoleoniche. Secondo il catalogo pubblicato nel Bulletin de la Société de l'art français del 1936, delle 3 opere d'arte inviate in Francia, principalmente autori del Rinascimento umbro, ne ritornarono solo due, mentre La vergine e Gesù, dello Spagna rimase esposta al Musée Napoléon, e quindi al Louvre.

 

In seguito alla restaurazione, molti tuderti entrarono a far parte della carboneria e della Giovine Italia.

 

Garibaldi, riparandosi a Todi dopo la disfatta della Repubblica Romana, infiammò di nuovo il patriottismo tuderte e molti abitanti di Todi lo seguirono, vestendo le caratteristiche camicie rosse fino alla III guerra d'indipendenza, durante la quale molti furono arrestati e morirono in battaglia. Qui a Todi passò anche Anita Garibaldi, incinta e già in preda alle doglie: di lì a poco morì nei pressi delle Valli di Comacchio. Braccato dalle milizie austriache, Garibaldi fu costretto alla fuga.